天德四年，京城中怪事接连发生。有贼人闯入臣子好古之家却空手而归，又意图抢夺俵藤太的名刀黄金丸。源经基夜梦白衣女子砸钉入骨，藤原师辅路遇五头怪蛇惨遭咬伤。平贞盛则二十年来为毒疮所困，病入膏肓……阴阳师安倍晴明协其好友源博雅…

太子赶往惠王府吊丧，遭人袭击，刺客使用的兵器正是公输宏死前复原的诸葛连弩。夜叉势力已经扩展到王宫，危及皇权。顾天凌深夜请李少白入宫。太子携百官听慧仁方丈普法讲佛，夜叉再次派人行刺。幸好齐王出手相救，假扮太子的李少白才逃过…

日暮戈薇是就读于国中三年级的15岁普通小女生，某日，她偶然通过家中神社的枯井来到了500年前的战国时代。时狼烟四起，妖怪横行，世间大地生灵涂炭。戈薇在御神木那里邂逅了被封印的半妖犬夜叉。50年前，意欲变成真正妖怪的犬夜叉，为了…

北国渔港小镇，沉默寡言的修治（高倉健 饰）和妻子冬子（いしだあゆみ 饰）一家几口人过着平静的生活。虽然已在此生活十多年，但是即便修治最为亲近的朋友，对他的过去也知之甚少。当年修治曾是大阪夜叉组一名猛将，风光无两之时致令唯一…

元军攻打日本之际，中国大陆的妖怪为了得到死者魂魄亦东渡日本。在这里，他们遭遇了犬夜叉的父亲斗牙王。经过一番艰苦鏖战，大陆妖怪最终被封印在斗牙王的牙齿中。　　时间回到战国时代，四魂之玉的一枚碎片飞到不归之森，唤醒了大陆妖怪…

蓬莱岛，相传为古时候的神之岛，秦始皇曾派徐福及三千童男童女寻找蓬莱，以觅长生不老之方。岛上生活着人类、妖怪和半妖，他们和睦相处，自由自在。为了防止半妖受到伤害，巫女奏使用法术使蓬莱岛隐藏起来，每隔50年才会伴着浓雾出现一次…

并称为“天下霸道三剑”的天生牙、丛云牙和铁碎牙分管天、地、人三界，当年全部为犬夜叉的父亲斗牙王所拥有。斗牙王与人类公主十六夜相恋，生下犬夜叉，此举惹来暗恋十六夜的武将刹那猛丸的嫉妒。身负重伤的斗牙王用天生牙救活被猛丸杀死…

在某个朔夜，犬夜叉一行和妖怪奈落展开最终决战。经过一番艰苦缠斗，他们终于消灭这个邪恶的妖怪，漫长的征战终于告一段落。戈薇短暂回到现代休整，随后再次和犬夜叉、七宝踏上寻找四魂玉碎片的旅程；法师弥勒的风穴消失，他返回寺庙拜祭…